тяжёлых металлов в трофической цепи «почва-педобионты»

Зависимость концентрации металла в биомассе трофически близких педобионтов от его содержания в почве чаще не носит линейный характер даже при безбарьерном типе накопления.

Установлено, что в случае загрязнения почвы Pb, Zn, Co, Sr (при потенциально равном количестве их биодоступных форм) у малозольных высокобелковых педобионтов одной размерной группы с наименьшими исходными фоновыми концентрациями таких микроэлементов раньше, чем у других беспозвоночных, повышается уровень этих металлов (рис. 8). Именно такие беспозвоночные (например, земляные черви или некоторые виды двупарноногих многоножек) являются наиболее чувствительными к природно-техногенным колебаниям содержания металлов в почве, что выражается в значении относительной величины Š (D_{r min}/D_o, где D_r – минимальная зарегистрированная тест-объектом доза, D_o – доза поллютанта, попавшая в него). Данный параметр используется для межвидового сравнения и измеряется в долях единицы: чем меньше его значение, тем чувствительнее индикатор (Ганин, 2008а). Это имеет определяющее значение для ранней биоиндикации почвенного загрязнения и должно учитываться при нормировании предельных нагрузок на почву.

Зависимость между содержанием микроэлементов в беспозвоночных и среде их постоянного обитания выражается в общем виде адсорбционной кривой с четырьмя диапазонами (рис. 9). В дополнение к трем, обозначенным А.Л.Ковалевским (1969), нами предложен еще один (IV) – диапазон аномаль-

Рис. 8. Изменение содержания тяжёлых металлов (ppm) в модельных видах: А – свинец, Б – стронций и цинк, В – кадмий и кобальт. По оси абсцисс – места отбора проб на экологически чистых участках заповедников, по оси ординат – концентрация элемента в биомассе.

но повышенного содержания биодоступных форм элементов в почве. При этих условиях в организме может начаться аккумуляция поллютанта. Уровень металла в его биомассе отражает загрязнение лишь при достижении в почве эффект-ориентированных критических концентраций. Содержание металла в теле в точке начала аккумуляции является порогом чувствительности биоиндикатора.

Рис. 9 Кривая зависимости содержания микроэлементов в педобионтах от содержания в почве. Диапазоны содержания: I – малого, II – переходного, III – большого, IV – аномально повышенного.

В связи с этим различаются две стратегии отношений педобионтов с ТМ:

• 
  биоконцентрирование – генетически закреплённая способность организма концентрировать в себе определенные химические элементы из окружающей среды, что определяется биофильностью элемента и его физиологичными нормами, на абиогены не распространяется;
  
• 
  биоаккумуляция – способность (часто приобретённая) увеличивать концентрации элемента в организме выше физиологичного значения, т.е. накопление поллютанта, проходящее исключительно в условиях техногенного загрязнения, распространяется на все группы металлов.
  

Выбор вида для экологического контроля возможен на основе «рядов чувствительности биоиндикаторов» (Ганин, 1993). Исходя из конкретных условий биотопа, в качестве контроль-индикаторов загрязнения почвы беспозвоночные следуют в порядке убывания приоритета (учитывая концентрацию металла в теле, биохимический состав, а также доступность животного). Кадмий и ртуть таких рядов не имеют в силу абиогенности и связанных с этим особенностей накопления на загрязнённых участках.

6.3. Особенности выбора олигохет для биотестирования ксенобиотиков

в разных почвенно-экологических условиях

В ходе лабораторных экспериментов установлено, что близкие виды олигохет могут по-разному реагировать на один и тот же ксенобиотик, т. е. имеет место экотоксикологическое несходство между таксономически связанными видами (табл. 4), определяемое, вероятно, разностями экологической ниши. В связи с этим существует зависимость трактовки результатов биотестирования от выбранного модельного вида (Ганин, 2008г).

Таблица 4 – Биологические показатели токсичности трихлорэтилена в отношении модельных видов олигохет (M ±10%)

Вид	Показатель		Диапазон концентраций, ppm
		0,1-10		100	200-500	1000-3000
Eisenia	ECx	20		50	85	100
fetida	LCx	0		0	0 без поясков, худеют	25 не размно-жаются
		0,1-10		50-150	250-750	1000-3000
Enchytraeus	ECx	20		30	30	40
crypticus	LCx	15		30	40	50 (100*)
Enchytraeus	ECx	-		60	100	100
albidus	LCx	-		30	90	100

Примечание – ppm – часть на миллион; прочерк – нет данных; * – эффект при содержание в агаре в течение одного часа.

Существует наследственно закреплённая адаптация почвенных животных к абиотическим условиям (температура, влажность, pH и т. п.). Известно, например, что оптимум существования для тест-видов энхитреид Enchytraeus albidus составляет 15^оС, а для E. crypticus – 25^оС. Подобное наблюдается и у люмбрицид: компостный червь Eisenia fetida (оптимум 25^оС) и обитающие в толще почвы виды того же рода с физиологическим оптимумом 12-18^оС.

В то же время почвы объективно различаются по тепловым режимам. На Дальнем Востоке существует два их типа: длительно сезоннопромерзающие и сезоннопромерзающие (Димо, 1972). Поэтому в условиях региона в качестве тест-объектов ксенобиотической нагрузки целесообразно использовать аборигенных олигохет с соответствующим экологическим стандартом вида, которые являются частью зонального комплекса педобионтов.

Кроме того, при выборе тест-объекта важно учитывать степень структурной развитости/деградации конкретного почвенного покрова. Разноразмерные виды олигохет (дождевые черви и энхитреиды) являются представителями почвенных экосистем разных пространственно-временных иерархических уровней (Покаржевский и др., 2000). По мере деградации почвы её структурное упрощение может приводить к последовательному исчезновению таких уровней. И тогда одна и та же доза ксенобиотика, безвредная для доминирующей биоты ненарушенных почв (третий иерархический уровень), может оказаться уже запредельной для оставшейся более мелкой биоты (второй и первый уровни) деградированной почвы.

Анализ результатов биотестирования гербицидов и инсектицидов показывает, что в случае контактного воздействия зависимость «доза-эффект» не является линейной: в направлении от минимального действия концентрации к стопроцентной летальной (LOEC→LC₅₀→LC₁₀₀) отношение доза/эффект возрастает в несколько раз. Это предполагает селективную адаптацию червей к пестицидам при их умеренном использовании. Учитывая значимость олигохет в почвенных экосистемах, необходимо рекомендуемые дозы инсектицидов формировать с учётом реакции этой группы мезопедобионтов.

Полученные данные важно учитывать при нормировании техногенного загрязнения и экотоксикологической нагрузки на почву.

Глава 7. ЗООМИКРОБНЫЕ КОМПЛЕКСЫ: ОБОСНОВАНИЕ И

ВОЗМОЖНОСТИ

Основой взаимодействия почвенных микроорганизмов и беспозвоночных является облигатная экзо- и эндотрофическая зависимость животных от микробиального звена в детритной пищевой цепи (Криволуцкий, Покаржевский, 1988; Бызов, 2006). В связи с этим трофологические исследования мезопедобионтов (Стриганова, 1980) являются необходимым этапом в освещении данной проблемы.

7.1. Пищевая активность модельных видов сапрофагов

Многоножки Diplopoda относятся к группировке первичных деструкторов (минерализаторов). Для них экспериментально установлено время прохождения пищевого комка, коэффициенты потребления k и удельной усвояемости k_A. Высокая усвояемость опада является особенностью аборигенных сапрофагов и определяется значительной микробной подготовкой растительных остатков в условиях гумидности. Колебания коэффициентов U (5-90%) у разных видов диплопод вызваны оригинальными наборами их пищеварительных энзимов. Усвоение положительно коррелирует с содержанием клетчатки в корме и отрицательно – с содержанием белка и с зольностью опада (рис. 10).

Рис. 10. Зависимость усвояемости в кишечнике диплопод от содержания протеина и клетчатки в опаде: а — ольха, б — липа, в — дуб, г — береза, д — клен, е — хвоя; 1 — протеин, 2 — клетчатка.

Почвенные олигохеты Megadrili относятся к трофической группировке вторичных деструкторов (гумификаторов). Пищевая активность земляных червей и время транспортировки пищи по кишечному тракту существенно отличается у аборигенных представителей разных морфоэкологических типов (Ганин, 1994).

В результате лабораторных экспериментов с весовыми группами первичных и вторичных разрушителей опада установлена регрессионная зависимость величины рациона от массы тела (W_сух.). У гильдии диплопод она выглядит следующим образом:

C = (0,2701÷0,5575)W – (0,4338 ÷1,7250).

Для популяций червей зависимость описывается как

Внутри трофической группировки коэффициент регрессии меняется в основном в зависимости от качества пищевого субстрата: для диплопод — это вид опада, для червей — его плотность. Кроме того, для сапрофагов существенное значение имеет температурный режим, определяющий их активность.

7.2. Вермикультивирование как метод экологической биотехнологии

Аминокислотный состав олигохет. По составу аминокислот биомасса олигохет близка к идеальному белку ФАО. При этом аборигенные виды имеют 8 из 10 незаменимых аминокислот, антропохорная форма обладает их полным набором. По сравнению с земляными червями из других регионов они богаче по содержанию аспарагиновой кислоты и некоторым другим. Это позволяет использовать смешанную вермикультуру в качестве кормового белка для нужд рыбоводства и животноводства.

Способность олигохет к биоаккумуляции поллютантов. В ходе лабораторных исследований показана возможность очищения осадка сточных вод (ОСВ) от части поллютантов I-III класса опасности (табл. 5) с помощью земляных червей. По окончании 12-месячной экспозиции в ОСВ отмечено сни-

Таблица 5 – Динамика накопления поллютантов в биомассе червей Eisenia fetida при содержании в осадке сточных вод

жение концентрации кадмия, свинца, меди, никеля, мышьяка в сравнении с осадком без участия червей. Помимо аккумуляции этих микроэлементов в собственной биомассе (что в целом имело подчинённое значение), олигохеты способствуют более активной минерализации осадка, переведению связанных с органикой поллютантов, в том числе и за счёт лизиса микробных клеток, в подвижную водорастворимую форму, которая и вымывается из субстрата в силу несбалансированности C/N.

Ранее показан ход биохимической трансформации лесной подстилки и сопряжённая с этим сукцессия почвенного микробного сообщества в условиях ненарушенного берёзового леса при участии в разложении всех групп сапротрофного комплекса, в том числе и земляных червей (Тен, Имранова, 1989). Установлено, что по мере разложения листового опада (табл. 6) снижается содержание углерода, сужается отношение C/N, возрастает общее количество фульво- и гуминовых кислот с преобладанием последних. При разложении

микроорганизмами лигниновых соединений в продуктах их разложения повышается содержание азота аминокислот и протеина, который в условиях лесной подстилки выедается беспозвоночными.

Аналогичная трансформация, но в более выраженной форме отмечается и

в ходе биоконверсии пивной дробины при её обработке зоомикробным комплексом в условиях заданного технологического цикла (табл. 6).

Такие же параллельные тенденции наблюдаются и в изменениях структуры микробного сообщества (табл. 7). Вначале преобладают микромицеты с высокой скоростью роста. Затем создаются условия для развития актиномицетно-бактериального комплекса, в т. ч. антагонистов к фитопатогенам, например Pseudomonas (Gunadi et al., 2000). В конце процесса разложения остатков возрастает как плотность, так и видовое разнообразие актиномицетов, бациллярных форм и олиготрофных бактерий, доминирующих над грибами. Аналогичную структуру микробное сообщество приобретает и в конце вермикомпостирования.

Таблица 7 – Структура микробоценоза в разлагающихся растительных остатках после зоомикробной конверсии, кл/г х 10⁶.

Как видно, образовавшееся в ходе биоконверсии сообщество микроорганизмов обладает принципиальным сходством по соотношению их основных групп (бактерий, грибов, актиномицетов) как в подстилочном ярусе ненарушенных экосистем, так и в искусственных условиях вермикомпостирования. Такая структура является конечной в ходе сукцессионного развития почвенного микробоценоза. Это сообщество обладает признаками стабильности и гомеостаза, характерными в целом для устойчивых биосистем (Тен, 1983).

Являясь пулом агрономически ценных микроорганизмов, в том числе и с сильно выраженными антибиотическими свойствами актиномицетов и ряда бактерий, биогумус способен переносить эти качества на почвы с деградированным микробным сообществом. Использование биогумуса как биоудобрения восстанавливает структуру микробоценоза, например тепличного грунта (табл. 7). Применение вермикомпоста, в частности из пивной дробины (Ганин, 2003), приводит к подавлению возбудителей корневой гнили Pythium sp., возвращает микробоценоз к природному устойчивому состоянию.

Такая способность биогумуса может использоваться для биоремедиации почв, когда всё тот же пул полезных микроорганизмов приводит к ускоренной деградации поллютантов и ксенобиотиков (Тен и др., 2008).

Зоомикробные взаимодействия являются результатом длительного периода коэволюции. Селективное стимулирование и выедание земляными червями микробной массы лежит в основе оптимизации функционирования детритной пищевой цепи при решении ряда экобиотехнологических задач.

Глава 8. ФАКТОРЫ ОРГАНИЗАЦИИ СООБЩЕСТВ И ПОДДЕРЖАНИЯ ВИДОВОЙ ИЗБЫТОЧНОСТИ МЕЗОПЕДОБИОНТОВ

В организации сообществ выделяют три аспекта: структурный, ценотический и энергетический, которые не сводимы друг к другу (Чернов, 1984). Педобионты, являясь частью более крупной биосистемы, управляются, в первую очередь, природно-климатическими процессами. На данном уровне соподчинения приемлемы некоторые положения теорий природно-зональной (Чернов, 1975) и режимно-ресурсной организации (Равкин, Ефимов, 2006). Они объясняют зональность (поясность) животного населения, его провинциальность, экстра- , интра- и азональность. Природно-зональный режим доступности ресурсов определяет территориальную неоднородность животного населения внутри зон, поясов и носит в отношении сообществ детерминированный характер. Однако педобионты, в силу особенностей их среды обитания (многофазности, гетерогенности, относительной стабильности), часто выпадают из-под влияния этих факторов. Внутри заданных рамок характер режима доступности ресурсов в почве является в большей степени стохастическим. Экологические факторы в почве многочисленны, и их влияние неопределённо, поэтому динамику популяций можно рассматривать отчасти как случайный процесс, непрерывный во времени и дискретный в пространстве (теория неравновесного сообщества, по: Payne, 1970).

Перечисленное относится к внешним (не зависящим от плотности) факторам формирования, и по большей части фаун, а не сообществ.

При прочих равных условиях именно межвидовые отношения (т. е. зависящие от плотности) являются главными факторами организации педобиоценоза с его обязательными признаками внутренней иерархии. Топические и трофические связи определяют принципы использования общих операционально значимых ресурсов (Кузнецова, 2005). Основой таких отношений принято считать конкуренцию и хищничество. При этом теория конкурентно-равновесного сообщества (Mэй, 1981) также не объясняет все стороны взаимодействий мезопедобионтов. Формирование биоценотических связей между отдалёнными видами в почве часто основано на взаимном использовании продукции, либо активности, либо результатов жизнедеятельности партнёров, что приводит к развитию разных форм мутуалистических отношений и синергизма (фабрические или форические связи) (Стриганова, 2006). Кроме того, особое место в почвенных сообществах занимают облигатные симбиотические отношения и протокооперация с микроорганизмами (интестинальная энтойкия) (Козловская, 1976; Бызов, 2006).

На основе данных по мезопедобионтам всех растительных зон юга Дальнего Востока нами проведены, используя концепцию экологической ниши, некоторые эмпирические обобщения в виде правил организации их сообществ (Ганин, 2006). Правило 1 освещает структурный аспект организации, 2-4 – ценотический, 5-6 – энергетический (функциональный) и правило 7 – эти три аспекта для эфемерных субстратов.

Особое внимание уделяется факторам поддержания «видовой избыточности» у почвенных животных (Ghilarov, 1977), что обосновано такими явлениями, как сосуществование конкурирующих видов, инвазия, биозагрязнение, интродукция, биоразнообразие.

Родственные виды, по Майру (1968), – это виды одного рода. Среди них близкородственные (виды с одинаковой экологической валентностью и близкими нишами, часто обитающие совместно) являются наиболее конкурирующими. Между тем, принцип видо-родового представительства Й. Иллиеса, как и правило викариата, в части невозможности совмещения ареалов близкородственных видов у педобионтов практически не выполняются. На 1 м² почвенно-подстилочного яруса очень часто обитают по нескольку таких видов мезопедобионтов. Лишь на границе растительной зоны/формации богатые видами роды могут иметь в биотопе единственного своего представителя. Так, по нашим данным одни и те же бурозёмы ненарушенных смешанных лесов Сихотэ-Алиня по градиенту долготности заняты разным количеством близкородственных видов двупарноногих многоножек родов Diplomaragna и Uniramidesmus (4–5 видов в биотопе на юге в центре растительной формации (кедровники + чернопихтарники) и 1 вид на её северной границе), геофилид Escarius (6–1 соответственно), литобиид Lithobius (4–1), моллюсков Bradybaena и Lindholmomneme (3–7 — 1), жужелиц Carabus, Amara, Harpalus (8–14 — 2–6), стафилинид Philontus (6–4). Это же характерно для региональных подбуров, подзолов, чернозёмовидных почв зоны темнохвойных и светлохвойных лесов, лесостепи (Ганин, 1997, 2006).

Другими исследователями также неоднократно отмечалось сосуществование таксономически близких видов педобионтов. Так, на разных почвах в подстилке смешанного леса Приморья, Прибайкалья или в бассейне Верхнего Енисея обитают близкие моллюски (Прозорова и др., 2007), двупарноногие многоножки на Сахалине и некоторых островах Курильской гряды (Mikhaljova, Marusik, 2006). Подобное явление можно наблюдать и на примере таксоцена энхитреид, изученного в прибалтийских болотно-торфяных почвах (Didden, Dijk, 2005) и др.

Такое «скопление видов» (Майр, 1968) становится возможным, как нам представляется, благодаря следующим причинам.

В почвенно-подстилочном ярусе зрелого растительного сообщества принцип конкурентного исключения у педобионтов по большей части не выполняется. Реализуется он в условиях ограниченности ресурсов, что и было обязательным в экспериментах Гаузе.

На примере таксоценов постоянных обитателей почвы юга дальневосточного региона рассмотрены факторы, позволяющие сосуществовать близким видам беспозвоночных в одном местообитании. Так, мощная лесная подстилка, верхний слой почвы с благоприятным гидротермическим режимом, обилием корма и физического пространства служат надежным вместилищем для большого количества мезопедобионтов уссурийской тайги (около 1550 видов с численностью 80-2600 экз/м²). При этом в кедровниках доминирующим сапрофагам достаточно лишь 5-10% важнейших биогенных элементов от их потенциальных запасов в среде обитания (Ганин, 1997, 2006).

Устойчивое сосуществование многовидового сообщества возможно на смешанных субстратах, даже когда все организмы имеют сродство к одному и тому же субстрату. Гораздо важнее в данном случае степень его микробной конверсии или выщелоченности. Лесная подстилка, как известно, подразделяется на три слоя, качественно отличающихся друг от друга по биохимическому составу, соотношению C/N, видовому набору микромицетов, бактерий, актиномицетов. По этой причине отмечаются предпочтения диплопод по породному и белково-углеводному составу, степени и характеру разложения опада, его микрофлоре (Ганин, 1988, 1989).

Когда ресурсы сверхобильны, виды с плотно перекрывающимися нишами могут сосуществовать (Уильямсон, 1975; Джиллер, 1988). Поэтому, в связи с вышеизложенным, можно заключить, что избыток разнообразных трофических ресурсов в почвенном ярусе биогеоценоза является важнейшим фактором, допускающим сосуществование близких видов педобионтов в одном местообитании без конкурентного исключения. В этом случае в зоне перекрывания оптимальных диапазонов ниш близкородственных видов горизонтальные отношения между ними будут характеризоваться преобладанием нейтрализма (Ганин, 2006). Хищничество и стохастический характер условий остаются регулирующим механизмом по вертикали, который оптимизирует пространство, ослабляет конкуренцию, способствует видовому разнообразию (Павлов и др., 2006; Фенеева и др., 2006).

Очевидно, что чем больше β- и γ-разнообразие, тем менее жестко проявляется взаимоисключение. Южные фитоценозы Сихотэ-Алиня геологически старше и разнообразнее северных, испытавших последствия похолодания. Они обладают более сложной организацией, бóльшим биотопическим разнообразием, в том числе и в почвенном ярусе (многопородная лесная подстилка, мхи, гетерогенный герпетобий и т. п.). Поэтому высокая плотность микростаций в одном местообитании – не менее важный фактор сосуществования в почвах значительного количества близкородственных видов.

Как известно, сообщество, следуя принципу плотной упаковки Макартура, стремится к максимальному насыщению видами при высокой степени выровненности, что ограничивается лишь минимальными потребностями и количеством доступного ресурса. Это можно проследить на примере соотношения масс участников одной гильдии, отражающих ширину ниши по градиенту размеров потребляемой пищи. Так, например, у диплопод в кедровниках на северном Сихотэ-Алине среднее соотношение масс взрослых особей обитающих в одном биотопе видов близко к 1,9 (табл. 8). В кедровниках Сихотэ-Алиня на юге Приморья такое соотношение составляет уже 1,4, т. е. очевидна более плотная упаковка экологической ниши диплопод в более зрелых растительных сообществах. При этом ни там, ни там конкурентного исключения не происходит, хотя наблюдаемое соотношение < 2, в соответствии с правилом Хатчинсона, определяется как критическое для соседних видов по градиенту одного параметра ниши.

Таблица 8 – Упаковка экологической ниши гильдии диплопод в кедровниках Сихотэ-Алиня по показателю массы*

Ранжир по умень-шению массы особи		Вид	Номера сравниваемых видов		Соотношения масс особей двух видов		Среднее соотношение масс особей видов
Приамурье северный Сихотэ-Алинь
1 2 3 4 5 6 7	Sichotanus eurygaster Att. Skleroprotopus coreanus (Poc.) Pacifiosoma cristofer (Mikh.) Underwoodia kurtschevae Gol. Crassotyla amurica Gol. Uniramidesmus dentatus Mikh. Pacifiiulus amurensis (Gerst.)			5/6 1/2 6/7 4/5 3/4 2/3		1,1 1,3 1,4 1,9 2,1 3,9	1,9
Приморье южный Сихотэ-Алинь
1 2a 2b 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23	Levizonus thaumasius Att. L. variabilis Lok. et Gol. Megalotyla brevichaeta Gol.et Mikh. Sichotanus eurygaster Att. Epanerchodus koreanus Verh. Skleroprotopus coreanus (Poc.) Kopidoiulus continentalis Gol. Orientyla dahurica (Gerst.) Epanerchodus polymorphus f. digitata Mikh. et Gol. Epanerchodus polymorphus f. simplicata Mikh. et Gol. Cawjeekelia koreana (Gol.) Diplomaragna terricolor Att. Anaulaciulus golovatchi Mikh. Diplomaragna lysaya Shear Diplomaragna anuchino Shear Ussuriiulus pilifer Gol. Underwoodia kurtschevae Gol. Uniramidesmus abberans f. 1 Mikh. Maritimosoma piceum (Shear) Uniramidesmus dentatus Mikh. Pacifiiulus amurensis (Gerst.) Uniramidesmus cornutus Mikh. Uniramidesmus alveolatus Mikh. Hoffmaneuma exiguum Gol.			5/6 2a/2b 3/4 6/7 7/8 14/15 18/19 21/22 2ab/3 4/5 10/11 11/12 12/13 15/16 13/14 17/18 20/21 8/9 16/17 17/18 19/20 9/10 1/2 22/23		1,0 1,0 1,1 1,1 1,1 1,1 1,1 1,1 1,2 1,2 1,2 1,2 1,2 1,2 1,3 1,3 1,3 1,4 1,4 1,4 1,7 1,8 3,9	1,4