Эволюция апомиксиса и амфимиксиса

ВВЕДЕНИЕ...1

1 ЭВОЛЮЦИЯ АПОМИКСИСА И АМФИМИКСИСА...7

1.1 преимущества и недостатки альтернативных форм размножения...8

1.2 возможные причины доминирования полового размножения...12

1.3 происхождение рекомбинации, амфимиксиса и анизогамии...24

2 ПРОИСХОЖДЕНИЕ БЕСПОЛЫХ ВИДОВ...27

2.1 темп мутирования бесполых видов...28

2.2 гипотеза подвижного мутационно-селективного равновесия...32

2.3 последствия принятия гипотезы подвижного мутационно-селективного равновесия...42

3 ПОДДЕРЖАНИЕ БЕСПОЛЫХ ЛИНИЙ: ПРИЧИНЫ ЭВОЛЮЦИОННОГО УСПЕХА ДРЕВНИХ БЕСПОЛЫХ ЛИНИЙ...44

3.1 коловратки Bdelloidea и пресноводные ракушковые

рачки Darwinulida...44

3.2 нерекомбинирующие участки генома эукариот...52

3.2.1 эволюция Y хромосомы...53

3.2.2 эволюция митохондриального генома: сравнительный анализ генов окислительного фосфорилирования...61

3.2.2.1 очищающий отбор в митохондриальных протеин кодирующих генах млекопитающих и а-протеобактерий...65

3.2.2.2 очищающий отбор в митохондриальных протеин кодирующих генах разных отрядов млекопитающих...73

3.3 общие особенности древних бесполых линий...93

ВЫВОДЫ...95

ПРИЛОЖЕНИЯ...96

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ...97

Введение

ВВЕДЕНИЕ Актуальность проблемы

Эволюционная теория в основном развивалась применительно к организмам, размножающимся половым путём, в результате чего многие формулируемые в её рамках

f

на бесполые организмы. Определяя эволюцию как процесс накопления благоприятных мутаций и элиминации вредных, необходимо изучить особенности его протекания в бесполых популяциях и нерекомбинирующих участках ДНК: как они накапливают благоприятные мутации, насколько эффективно очищаются от вредных, и каков сам по себе темп мутирования бесполых линий по сравнению с половыми? Ответы на данные вопросы должны объяснить всё ещё нерешённую загадку доминирования полового размножения - а именно, почему большинство эукариотических видов на Земле имеет половое, а не бесполое размножение?

k* болезням мы должны понимать наше генетическое прошлое, что является целью новой

дисциплины - эволюционной медицины (Ruiz-Pesini et al., 2004). Поэтому, практический аспект данного исследования связан с изучением характеристик мутационно-селективного равновесия нерекомбинирующих участков ДНК человека, таких как митохондриальный геном и специфичный для самцов регион Y хромосомы. Каково среднее количество слабовредных мутаций на митохондриальный геном, каков средний коэффициент отбора этих мутаций и происходит ли эффективное удаление всех новых мутаций за счёт очищающего отбора, или они накапливаются? Неэффективное удаление или даже накопление слабовредных мутаций на этих нерекомбинирующих участках будет говорить о падении

+'•' приспособленности человека за счёт мутаций в этих регионах и, следовательно, о большом

вкладе нерекомбинирующих участков в детерминацию болезней человека. Также, в связи с отсутствием рекомбинации и пониженной по сравнению с аутосомами эффективной численности митохондриального генома и Y хромосомы человека, именно в них ожидается повышенная скорость накопления мутаций старения - то есть множества вредных в пострепродуктивный период аллелей (DILL - Deleterious In Late Life), зафиксировавшихся в популяции человека (Cortopassi, 2002). Картирование сайтов митохондриального генома всех млекопитающих, находящихся под разным давлением отбора, поможет выявлять мутации, ассоциированные с болезнями человека.

>i> Вопросы происхождения и поддержания бесполых видов важны при поиске средств

борьбы со многими бесполо размножающимися популяциями сельскохозяйственных вредителей. Из-за отсутствия генетической изменчивости внутри бесполых линий, бесполые организмы имеют большие потенциальные приложения для биомониторинга.

Более глубокие знания молекулярных механизмов "выживания" бесполых видов в отсутствии мейоза могут быть существенны для прогресса в технологии искусственного клонирования (Loxdale, Lushai, 2003). Если искусственное клонирование получит дальнейшее распространение, то знание динамики бесполых видов в природе поможет прогнозировать возможные последствия искусственного клонирования. *М Цели и задачи исследования

Цель работы - выявить эколого-генетические особенности, присущие бесполым видам и нерекомбинирующим участкам ДНК, и проанализировать их возможный адаптивный смысл. Конкретные задачи сводились к следующему:

1. проанализировать распределения вредных мутаций в бесполых популяциях, произошедших от половой популяции при различных условиях;

2. выявить эколого-генетические особенности древних бесполых организмов на примере коловраток класса Bdelloidea и пресноводных ракушковых рачков семейства Darwinulidae;

гл 3. выявить особенности строения и молекулярной эволюции Y хромосомы и

митохондриального генома; Научная новизна

Проблема эволюции в отсутствии полового размножения достаточно давно и обстоятельно обсуждалась теоретиками (Maynard Smith, 1978; Bell, 1982; Steams, 1988), однако, большинство важных экспериментальных данных, относящихся к данной области и активно используемых в данной работе, появилось лишь в самое последнее время. Поэтому мы получили возможность проверки новых экспериментальных данных в контексте давно известных эволюционных теорий.

На основе литературных данных и их анализа с применением численных методов мы сформулировали гипотезу происхождения бесполых видов, базирующуюся на особенностях распределения вредных мутаций в половых и бесполых популяциях. Данная гипотеза объясняет редкость происхождения высоко приспособленных бесполых видов.

Впервые проведён параллельный анализ древних бесполых видов и древних нерекомбинирующих участков ДНК, в результате чего выявлены их общие особенности и возможный адаптивный смысл.

При сравнении протеин-кодирующих генов митохондрий млекопитающих и их

ортологов (гомологичных последовательностей ДНК, разошедшихся в результате

специализации) у а-протеобактерий, получены свидетельства достаточно эффективного

Ф удаления слабо-вредных мутаций из митохондриальных геномов. Также, обнаружена тесная

связь экологических (масса тела, включение вида в Красную книгу) и генетических (dN/dS)

характеристик млекопитающих, что согласуется с эффективно-нейтральной теорией молекулярной эволюции.

Ниже перечислены ключевые эксперименты, результатами которых мы пользовались при построении своих моделей и анализе.

• В течение нескольких десятилетий предполагалось, что коловратки Bdelloidea являются (K'i древними бесполыми организмами (то есть не имеют полового размножения в течение

десятков миллионов лет), однако это предположение было убедительно доказано лишь в 2000 году (Mark Welch, Meselson, 2000). Также недавно был доказан древний бесполый статус рачков Darwinulidae (Schoen, Martens, 2003). В связи с этим большой объём информации о специфических особенностях данных групп приобрёл новый научный оттенок и потребовал анализа с точки зрения эволюции в отсутствии полового размножения (Popadin, 2003).

• До сих пор интенсивно исследуются и обсуждаются три процесса, приводящие к пониженному темпу мутирования бесполых популяций: мутагенность процесса рекомбинации (Lercher, Hurst, 2002; Filatov, Gerrard, 2003; Filatov, 2004), повышенная мутагенность самцов (Hurst, Ellegren, 1998; Lander et al., 2001; Li et al., 2002) и инактивация мобильных генетических элементов в бесполых видах (Arkhipova, Meselson, 2000). Основываясь на литературном анализе и аргументах изложенных в данной работе, мы принимаем справедливость этих трёх утверждений и используем их при построении гипотезы происхождения бесполых видов.

• Несмотря на классическое представление о том, что митохондриальный геном млекопитающих не подвергается рекомбинации, в последнее десятилетие появлялось много данных, свидетельствующих о редких случаях гомологичной рекомбинации митохондриальных геномов человека (Eyre-Walker, Awadalla, 2001). Однако,

"V популяционно-генетический анализ генов митохондрий опроверг влияние этих редких

случаев (если они имеют место вообще) на эволюцию митохондриальных геномов (Piganeau, Eyre-Walker, 2004). Таким образом, мы считаем, что период неопределённости закончен и обсуждаемые в нашей работе митохондриальные гены млекопитающих не подвергаются гомологичной генетической рекомбинации. Данное утверждение позволяет нам использовать митохондриальные геномы млекопитающих в качестве модельного бесполого генома.

• Большое количество недавно появившихся полностью отсеквенированных митохондриальных геномов млекопитающих (более 100) и полных геномов бактерий (в

^ частности около 20 а-протеобактерий) позволило провести сравнительно геномный

анализ, который ранее был невозможен.

• Недавно открытая (Skaletsky et al., 2003; Rozen et al., 2003) палиндромная организация генов на специфичном для самцов участке Y хромосомы человека и шимпанзе, подсказала нам дополнительный механизм эффективной элиминации слабо вредных мутаций в не рекомбинирующих генах. Содержание работы

* В начале восьмидесятых годов, Мэйнард Смит (Maynard Smith, 1971) сравнив половое

и бесполое размножение, сформулировал тезис о "двукратном преимуществе бесполого размножения" или "цене самцов". Суть его заключается в том, что бесполая самка, впервые возникшая в половой анизогамной популяции, будет иметь вдвое большую приспособленность, поскольку не тратит энергию на самцов а производит вдвое больше самок [глава 1.1]. Несмотря на всю простоту этого утверждения именно оно побудило весь научный мир на дальнейшее исследование этого парадокса.

Поскольку единственным возможным объяснением существования, а тем более доминирования, полового размножения является наличие какого-то скрытого преимущества, j\ способного компенсировать затраты на самцов - на поиски этого преимущества и были

направлены дальнейшие усилия. Данный этап был весьма плодотворным и более чем двадцать появившихся гипотез описывают, пожалуй, все возможные выгоды, даваемые половым размножением [глава 1.2]. Согласно некоторым гипотезам при половом размножении благоприятные мутации способны комбинироваться вместе, ускоряя эволюцию в быстроменяющейся среде (так называемые "экологические гипотезы"), согласно другим - слабо-вредные мутации элиминируются из половой и бесполой популяций с разной эффективностью ("мутационные гипотезы"). Поскольку за последние 10-15 лет не появилось ни одной принципиально новой гипотезы, можно считать что этап генерации гипотез закончен, и дело осталось лишь за их экспериментальной проверкой и выбором из них наиболее универсальной.

Помимо поддержания полового размножения, нерешённым остаётся вопрос о его происхождении. Хотя, некоторые авторы эти проблемы разделяют, мы полагаем, что особенности возникновения какого-либо признака могут сказываться на механизмах его поддержания в связи с чем и обсуждаем один из сценариев происхождения полового размножения [глава 1.3].

Во второй и третьей главах мы переходим непосредственно к анализу особенностей бесполого размножения. Каким образом эволюция полового размножения связана с эволюцией бесполого размножения? Во-первых, универсальная гипотеза доминирования 4$ полового размножения должна указывать на основной недостаток бесполого размножения,

который в свою очередь должен объяснять причину вымирания большинства бесполых видов и особенности их географического распространения. Во-вторых, поскольку все

бесполые популяции являются производными от половых родительских популяций, эколого-генетические характеристики родительской половой популяции и дочерней бесполой важны для понимания законов перехода от одного типа размножения к другому. Этот переход становится особенно важным в свете недавно появившихся данных о пониженном темпе мутирования бесполых организмов [глава 2.1]. Анализируя эволюционно-генетическую структуру половых и бесполых популяций с помощью численных методов, и тестируя различные сценарии происхождения бесполых популяций от половых, мы находим наиболее оптимальный сценарий происхождения бесполых видов, которому должен благоприятствовать отбор. В результате мы формулируем гипотезу подвижного мутационно-селективного равновесия, которая объясняет особенности происхождения бесполых видов [глава 2.2].

Особенности поддержания бесполых линий также неизвестны, как и правила их происхождения. Широко принятое мнение о том, что все бесполые виды быстро вымирают, недавно было опровергнуто при исследовании коловраток Bdelloidea. Убедительно доказано, что предок этого класса коловраток потерял половое размножение много десятков миллионов лет назад и всё последующее видообразование (появление 360 видов с совершенно различными экологическими нишами) произошло в бесполом состоянии. Похожая исключительная ситуация обнаружена с пресноводным ракушковым рачком Darwinula stevensoni. Таким образом, встают новые вопросы: почему большинство бесполых видов быстро вымирает, а некоторые из них всё-таки выживают и достигают настоящего эволюционного рассвета? Каковы экологические и генетические особенности древних бесполых организмов?

В поисках ответов на данные вопросы мы проанализировали данные обо всех бесполых видах и "бесполых" генах вместе. Для этого мы рассмотрели экологические и генетические характеристики коловраток класса Bdelloidea и рачков семейства Darwinulidae [глава 3.1], а также проанализировали особенности молекулярной эволюции Y хромосомы [глава 3.2.1] и митохондриального генома млекопитающих [глава 3.2.2]. В заключении будут получены общие особенности всех древних бесполых линий, которые укажут наиболее "слабые места" бесполых организмов, и, таким образом, помогут объяснить причины доминирования полового размножения.

1 ЭВОЛЮЦИЯ АПОМИКСИСА И АМФИМИКСИСА

"Королева эволюционных проблем", "эволюционный парадокс", "самая большая загадка эволюционной биологии", "эволюционный скандал", "шедевр природы" -подобными вступительными словами часто сопровождаются работы по эволюции полового размножения. Загадка заключается в том, что согласно широко принятым теоретическим (*i) взглядам (Maynard Smith, 1978; Lloyd, 1980) бесполое размножение более выгодно для

организмов, нежели половое, и соответственно, можно ожидать, что оно должно быть доминирующей, если не единственной формой размножения. Однако на самом деле подавляющее большинство эукариот (около 99% видов) имеет половое (облигатное половое или факультативное половое) размножение. Именно в этом несоответствии теоретических и фактических данных и заключается парадоксальность ситуации. Причину этого явления учёные ищут уже более века, начиная с работы Вейсмана (Weismann, 1887), и хотя количество гипотез уже перевалило за двадцать (Kondrashov, 1993), единой общепризнанной теории пока нет.

В настоящее время основные преимущества полового размножения над бесполым " связывают либо с более быстрой адаптацией к изменчивой среде (экологические гипотезы),

либо с более медленной потерей адаптации в стабильной среде (мутационные гипотезы). Хотя в учебниках обычно упоминается лишь первый подход, его универсальность не очевидна, поскольку все экологические гипотезы требуют достаточно специфических условий - прежде всего крайнего непостоянства среды. Второй подход базируется на том, что половые организмы имеют более эффективный механизм очищения генома от вредных мутаций. Мутационные гипотезы отличаются большей универсальностью, поскольку появление новых мутаций в геноме неизбежно из-за существующих физических ограничений на точность процессов репликации и репарации ДНК. Почти все новые • -f* мутации являются в разной степени вредными - от нейтральных до летальных, и если

летальные мутации обязательно элиминируются отбором, а нейтральные остаются незамеченными, то слабо-вредные мутации, с эффектами промежуточными между нейтральными и летальными, играют наиболее важную роль в эволюции. При достаточно большом темпе появления новых слабо-вредных мутаций, первостепенной задачей любой популяции является выработка средства защиты от них. И лишь на фоне этого механизма возможна прогрессивная эволюция с накоплением благоприятных мутаций.

Четыре лидирующие гипотезы (три мутационные: храповик Мёллера, гипотеза Мэннинга, Мутационная Детерминистическая гипотез, а также одна экологическая: гипотеза ,п. Чёрной Королевы) раскрывают преимущества полового размножения, используя различные

механизмы (детерминистический и стохастический), которые действуют на разных временных масштабах (краткосрочный и долгосрочный) и на разных уровнях отбора (индивидуальный и групповой отбор). Они будут рассмотрены в главе 1.2.

7

Анализ происхождения генетической рекомбинации и полового размножения может пролить свет, как на истинную цену полового размножения, так и на механизмы, её компенсирующие. В главе 1.3 будет проанализировано ступенчатое происхождение полового размножения эукариот и адаптивные преимущества каждого шага. 1.1 ПРЕИМУЩЕСТВА И НЕДОСТАТКИ АЛЬТЕРНАТИВНЫХ ФОРМ РАЗМНОЖЕНИЯ i^i1) Под бесполым размножением далее будет пониматься апомиксис — производство

При апомиксисе каждая особь имеет лишь одного родителя, все гены которого наследуются неизменным образом (за исключением новых появившихся мутаций). Наиболее важный источник изменчивости при бесполом размножении - новые точковые мутации, хотя иногда существенное значение могут иметь такие процессы как митотическая рекомбинация, генная конверсия, внутрицистронная рекомбинация, митотическое П нерасхождение, эндомитоз и эндомейоз, транспозиция генов, и, наконец, полиплоидизация.

Важность этих дополнительных способов изменения генетической информации в каждом разбираемом случае будет оговариваться отдельно.

Половое размножение или амфимиксис - жизненный цикл с чередованием мейоза, происходящего во время гаметогенеза, и сингамии - слияния гамет при оплодотворении. Благодаря кроссинговеру, независимому расхождению гомологичных хромосом в мейозе и слиянию гамет при оплодотворении происходит рекомбинация генов родителей, результатом чего становится генетически неоднородное потомство. Как правило, при половом размножении у каждого организма существует два родителя (за исключением случаев • 4? самооплодотворения).

Ещё Вейсман (Weismann, 1887), обратив внимание на то, что сперматозоид самцов несёт не какое-то неизвестное инициирующее начало, а половину генетической информации (ядерной субстанции), необходимой для начала эмбрионального развития, сформулировал простой вопрос - зачем яйцеклетке избавляться от половины ядерной субстанции и создавать тем самым необходимость привноса её сперматозоидом? Ведь у партеногенетических видов нет этих трат времени и энергии на мейоз, производство самцов, поиск партнёра, спаривание. Более того, чтобы произвести какое-то количество потомков, половым видам необходимо вдвое больше родителей, нежели партеногенетическим видам. ^ Вейсман предположил, что раз половое размножение всё-таки существует, то, у ядерной

субстанции, образованной в результате оплодотворения, видимо, должно быть какое-то преимущество, а именно - изменчивое потомство, поставляющее материал для естественного отбора. Тезис Вейсмана настолько широк, что в рамках его лежит

8

большинство современных гипотез, пытающихся объяснить адаптивный смысл изменчивого потомства.

Первая точка зрения принадлежит Мэйнарду Смиту (Maynard Smith, 1971), который формализовал проблему, рассмотрев стационарную анизогамную половую популяцию с соотношением полов 1:1 и предположил появление в ней мутации, приводящей к партеногенезу. Соответственно, самки с такой мутацией будут производить лишь себе подобных партеногенетических самок. Общее количество потомков, как у партеногенетических, так и у половых самок считается равным, поскольку потомков производит непосредственно самка (это положение нарушается в изогамных половых популяциях, где вклад самца в потомство значителен - см. ниже). Однако, в результате партеногенеза всё потомство состоит из самок, тогда как при половом размножении самки составляют лишь половину потомства. Соответственно, численность партеногенетической линии будет увеличиваться вдвое за каждое поколение, а численность половой популяции оставаться неизменной (рис.1). Таким образом, в рамках данной модели, именно бесполое, а не половое размножение является более выгодной стратегией, причем с преимуществом в два раза!

Рисунок 1. Сравнение бесполого и полового способа размножения. Каждая самка в обоих случаях производит двух потомков, однако в случае полового размножения 50% потомства составляют самцы, роль которых не очевидна. Незначительный вклад энергии самца в потомство отображается пунктирной линей. Из рисунка видно, что после двух поколений бесполая линия увеличилась в четыре раза, тогда как численность половой линии не изменилась.

Бесполое Половое

О пю

л

О О ПО

ОООО ПО

- самка

В модели Мэйнард Смита предполагается анизогамия - наиболее распространённая

'} разновидность полового размножения с крупными яйцеклетками и мелкими

сперматозоидами. При изогамии, производя крупные половые клетки, самец будет

вкладывать в потомство энергию, эквивалентную вкладу самки (два потомка в рамках

рассматриваемой модели - см. рис 1). Поэтому общее количество потомков в изогамной половой популяции будет таким же, как и в бесполой, в результате чего скорость увеличения численности половых и бесполых линий сравнивается.

Известно также, что самцы некоторых видов могут вкладывать свою энергию в заботу о потомстве. Если в результате этой заботы восстанавливается полное равноправие полов (в смысле энергии вложенной в потомство), то мы снова приходим к "функциональной" изогамии, результатом чего будет отсутствие преимущества полового размножения. Таким образом, согласно модели Мэйнарда Смита, цена полового размножения - это следствие анизогамии и закона Фишера о равном соотношении самок и самцов в потомстве. Соответственно, основное внимание должно быть перенесено на другие вопросы, а именно -почему изначально изогамное половое размножение в большинстве случаев стало анизогамным (Parker et al., 1972; Hoekstra, 1988), и почему соотношение полов в потомстве должно быть 1:1 (Fisher, 1930).

Второй взгляд на преимущество бесполого размножения развивает Вильяме (Williams, 1975), считающий наиболее важным то, что партеногенетическая самка переносит все свои гены в потомство, а половая самка - лишь половину. Если под приспособленностью понимать количество генов, вкладываемых в следующее поколение, то у бесполой самки она вдвое больше чем у половой (см: Lloyd, 1980).

Принципиальным различием двух вышеописанных взглядов является определение приспособленности организмов. Мэйнард Смит понимает под этим количество потомков, а Вильяме - количество "своих" генов в потомстве. Несколько упрощая можно сказать, что Мэйнард Смит не обращает внимание на ДНК, вносимую отцом, а рассматривает лишь вложенную им в потомство энергию. Вильяме же, считает самым важным вклад ДНК и не обращает внимание на энергию. Именно поэтому в концепции Вильямса существует полное равноправие полов, и его теория работает как в случае анизогамии так и изогамии. Совершенно очевидно, что поиск истинной цены полового размножения является сложной многопараметрической задачей. Так, например, собрав все различия полового и бесполого размножения, Левис (Lewis, 1988) получил достаточно длинный список (таблица 1).

Таблица 1. Классификация существующих отличий полового размножения от бесполого (с модификациями из Lewis, 1988).

1. Особенности полового размножения, не связанные с анизогамией:

• Рекомбинация - разбивание полезных сочетаний аллелей

• Цена мейоза (Вильяме)

• Потеря времени и энергии клетки на поддержание процессов мейоза, сингамии и кариогамии.

• Необходимость в оплодотворении, и связанные с этим проблемы поиска партнёра и спаривания.

2. Особенности полового размножения, связанные с анизогамией:

• Цена производства самцов (Мэйнард Смит)

• Половой отбор и вытекающие из него конкуренция за спаривание и фенотипическая специализация.

10

s

Существуют ли какие-то эмпирические подтверждения преимущества бесполого размножения, или всё сводится к теоретическим построениям? Реальность этой проблемы подтверждается многочисленными случаями перехода организмов от полового к бесполому размножению, наблюдавшимися как в прошлом, так и сейчас.

Рисунок 2. Жизненный цикл Daphnia pulex. Мутантные самки способны производить покоящиеся яйца путём обычного бесполого размножения, в результате чего необходимость в самцах и половом размножении исчезает (жирная стрелка).

партеногенетическое яйцо 2п Бесполое размножение

половое покоящееся яйцо 2п

Половое размножение

Однако в результате появления мутации "бесполости" самцы были освобождены от своей единственной функции, поскольку исчезла необходимость в оплодотворении самок для производства покоящихся яиц. В результате из одной половой популяции Daphnia pulex образуется несколько клонов (Hebert et al., 1989; Crease et al., 1989), размножающихся исключительно бесполым способом, хотя производство самцов в таких популяциях продолжается довольно долго.

Приспособленность клонов Daphnia pulex, исходя из множества недостатков полового размножения (таблица 1), должна быть выше, чем приспособленность родительской половой популяции Daphnia pulex. Более того, используя этот пример, мы можем разделить влияние

11

аргументов Вильямса и Мэйнарда Смита. Дело в том, что самки, несущие данную мутацию, являются уже бесполыми (поскольку их гаметы не подвергаются мейозу), однако они всё ещё производят самцов (Hebert, 1981; Innes, Hebert, 1988). Итак, на этих самок не действует "цена Вильямса", поскольку 50% генов уже не теряется в результате мейоза, но действует "цена Мэйнарда Смита", поскольку трата энергии на самцов всё ещё происходит*. Далее, согласно Мэйнарду Смиту, должны исчезнуть самцы, поскольку они ничем уже не полезны, а лишь "отбирают" на себя часть энергии у самок. И действительно, показано, что через некоторое время бесполые клоны полностью перестают производить самцов (Innes et al., 2000).

1.2 ВОЗМОЖНЫЕ ПРИЧИНЫ ДОМИНИРОВАНИЯ ПОЛОВОГО РАЗМНОЖЕНИЯ -ОБЗОР ГИПОТЕЗ

Большинство авторов (Maynard Smith, 1978; Kondrashov, 1993; Barton, Charlesworth, 1998) полагают, что половое размножение обязательно поддерживается какими-либо факторами, действующими в настоящее время и обеспечивающими ему адаптивное преимущество. В противном случае, половое размножение должно было исчезнуть и смениться бесполым. Таким образом, вопрос о поддержании полового размножения отделяется от проблемы происхождения полового размножения и может изучаться отдельно, на современном материале.

В поисках неучтённых, скрытых плюсов полового размножения можно обратиться к классификации Левиса (таблица 1), поскольку некоторые отличия полового размножения от бесполого как раз и могут обеспечивать его преимущества. Рассмотрим, в каких случаях может быть выгодна генетическая рекомбинация, разрушающая родительские генотипы и создающая новые? Если, к примеру, бесполый организм хорошо приспособлен к совершенно стабильной среде и в его геноме не происходит никаких изменений (не появляются новые мутации), то половое размножение невыгодно, поскольку рекомбинация разобьёт удачные, уже проверенные отбором комбинации аллелей и приспособленность потомства лишь

Из-за того, что при циклическом партеногенезе самцы необходимы лишь раз в сезон, цена продуцирования самцов здесь будет меньше, чем в других облигатно половых видах (Bulmer, 1982; Charlesworth, 1980).

12

ухудшится. Однако, совершенно стабильной среды и стабильного, не подверженного мутациям, генотипа не бывает. И, если допустить их достаточно сильное влияние (изменчивая среда и высокая частота мутирования генов) на приспособленность организма, то в какой-то момент быть бесполым станет невыгодно. Быстрая адаптация к изменяющейся среде и очищение генофонда популяции от вредных мутаций - обе цели будут достигнуты 'Л\ при переходе к половому размножению. Итак, половой процесс может быть выгоден лишь

Поскольку нарушения могут быть как внешними (затрагивающими среду обитания), так и внутренними (затрагивающими геном), то соответствующие гипотезы удобно разделить на экологические и геномные (мутационные) (Kondrashov, 1993) (рисунок 3). Основным вопросом при этом становится относительная важность экологических и генетических изменений.

Г> Рисунок 3. Классификация гипотез существования полового размножения, рассматриваемых в данной

работе.

1

Генетическая рекомбинация обеспечивает быстрый темп эволюции и разнообразное

V Ў

: Храповик ; Мутационная Гипотеза Мэннинга J»».1 : меллера , детерминистическая

1 ' гипотеза

Экологические гипотезы, действуют либо при необратимых изменениях среды (гипотеза Фишера (Fisher, 1930), гипотеза Чёрной Королевы (Van Valen, 1973; Hamilton, 1980; Hamilton et al., 1990)) либо при флуктуирующей среде в пространстве или времени (Bell, 1982). Несмотря на разнообразие экологических гипотез, все они требуют выполнения специфических условий, касающихся сильной изменчивости и неоднородности окружающей среды, что значительно ограничивает сферу их применения. Здесь мы рассмотрим лишь одну из самых важных экологических гипотез - гипотезу Чёрной Королевы, остальные гипотезы хорошо описаны в многочисленных обзорах (Williams, 1975; Maynard Smith, 1978; Bell, 1982; Kondrashov, 1993). Мутационные гипотезы более универсальны, поскольку принимают во внимание вредные мутации, происходящие во всех организмах. Таких гипотез существует три: (1) выбор полового партнёра с наименьшим числом мутаций (Manning, 1984; Agrawal,

13

2001; Siller, 2001); (2) храповик Мёллера (Muller, 1964), основанный на необратимом накоплении слабо-вредных мутаций в бесполых популяциях, и связанный с ним отбор ветвей (Nunney, 1989); (3) детерминистическая мутационная гипотеза (Kondrashov, 1988), подчеркивающая роль рекомбинации в эффективном удалении вредных мутаций, и следовательно, в уменьшении мутационного груза половых популяций. ГИПОТЕЗА ЧЁРНОЙ КОРОЛЕВЫ*

Косвенно подтверждает гипотезу Чёрной Королевы и явление "географического партеногенеза" - преимущественное распространение партеногенетических организмов в северных широтах, высоко в горах, на островах или в часто-нарушаемых местообитаниях. Поскольку для таких мест характерно малое число видов, то рыхлая структура экосистемы приводит к отсутствию сильных биотических взаимодействий, что позволяет существовать бесполым видам именно в этой среде, где нет необходимости в быстрой эволюционной гонке. Однако, Майкл Линч (Lynch, 1984) объясняет феномен географического партеногенеза совершенно по-другому - он утверждает, что бесполые виды более толерантны к условиям среды (имеют более "обще-приспособленный" генотип - general-purpose genotype), в связи с чем только они способны заселять эти маргинальные, изменчивые местообитания, а продвигаться в более стабильные экосистемы, занятые в

Ван Вален использует аналогию с Черной Королевой из сказки "Алиса в Зазеркалье" (Carroll, 1995), которая утверждала, что необходимо бежать изо всех сил, чтобы остаться на том же самом месте, и если ты хочешь оказаться в другом месте, ты должен бежать вдвое быстрее.

14

основном половыми видами, не позволяют многочисленные механизмы дестабилизирующей гибридизации (destabilizing hybridization), когда в результате скрещивания половых и бесполых форм появляется менее приспособленное потомство.

• в половой популяции, появление особи ABC возможно в результате рекомбинации

• в бесполой популяции, появление особи ABC возможно лишь в случае последовательного происхождения мутаций в одной и той же линии

Однако, появление благоприятных мутаций - событие редкое, следовательно, в конечной популяции может не существовать двух новых благоприятных мутаций одновременно. При этом половая и бесполая популяции становятся эквивалентными, поскольку, в обоих случаях, благоприятная мутация успевает фиксироваться до появления следующей. Также, появление мутаций может иметь строго определённый порядок (без закрепления мутации А, мутация В не благоприятна). В этом случае опять же половая популяция не имеет большую скорость эволюции.

ГЮ. 12.7. Evolution in mimi.iI and asexual populations [attar Muller 1932).

К сожалению, нелегко однозначно доказать справедливость гипотезы Чёрной Королевы: например, подтверждение того, что бесполые линии больше заражены паразитами, чем половые, на первый взгляд является аргументом паразитической теории, однако, это может объясняться также падением общей приспособленности бесполых линий из-за накопления вредных мутаций. ГИПОТЕЗА МЭННИНГА

Анизогамия, которая согласно Мэйнарду Смиту увеличивает в два раза цену полового размножения, так же ответственна за существование ещё одного процесса. Анизогамия предоставляет необходимые условия для полового отбора - мощной эволюционной силы, отсутствующей в бесполых популяциях. Конкуренция за спаривание обычно касается самцов, всё по той же причине незначительного вклада энергии в потомство (анизогамия). Половой отбор самцов (через конкуренцию между самцами за самку) выражается в большой изменчивости их успеха спаривания (количество потомков). Чем выше изменчивость этого

15

успеха, тем сильнее половой отбор. Мэннинг (Manning, 1984) а за ним Агравал и Силлер (Agrawal 2001, Siller 2001) предположили, что особи (чаще всего это самки), выбирающие себе полового партнёра, способны оценить по некоторым фенотипическим признакам-маркёрам его приспособленность (Zahavi, 1975). Таким образом, получается, что приспособленность самцов и самок по разному зависит от числа вредных мутаций в их геноме поскольку половой отбор увеличивает эффект вредных мутаций среди представителей того пола в пределах которого разыгрывается более интенсивная конкуренция, то есть среди самцов. В результате пониженного успеха спаривания плохих самцов (с большим количеством мутаций) из генофонда популяции удаляются вредные мутации, т.е. общий груз мутаций уменьшается во всей половой популяции.

Храповик Мёллера (Muller, 1964) основывается на том, что любая новая вредная мутация в бесполо передающемся генотипе может быть удалена из популяции только за счёт гибели особей, несущих эту мутацию . Соответственно, число мутаций в бесполом генотипе может либо оставаться постоянным, либо увеличиваться. Руководствуясь этими рассуждениями, Мёллер сделал простой вывод - случайная элиминация оптимальных генотипов (с минимальным числом вредных мутаций) в бесполой популяции необратима. Таким образом, случайные потери хороших генотипов приводят к постепенному увеличению числа вредных мутаций во всей популяции (рисунок 5).

Очевидно, что процессы генетической рекомбинации, существующие в половой популяции, обеспечивают простой обход данного принципа. Например, хороший генотип может быть восстановлен в результате кроссинговера или в результате элиминации гаметы, несущей вредную мутацию.

Обратными мутациями, изменяющими мутантный аллель а в нормальный А мы пренебрегаем из-за их малой частоты. Также, в последнее время стало ясно что в эволюции играют большую роль компенсаторные мутации (Kondrashov et al., 2004), которые, происходя в другом месте, полностью или частично компенсируют вредный эффект первой мутации. Однако, нам не кажется что компенсаторные мутации могут происходить достаточно часто, чтобы компенсировать каждую вредную мутацию. Так, компьютерная имитация процесса спонтанного мутирования показала что, в среднем взаимодействие вредных мутаций друг с другом носит характер аддитивный (иногда положительный эпистаз, когда последующая мутация приводит к сильному уменьшению приспособленности (1+1=4); иногда отрицательный - когда последующая мутация компенсирует приспособленность организма (1+1=0); но чаще всего эффект мутаций складывается аддитивно (1+1=2) (Lenski et al., 1999).