И. Я. Павлинов, К. А. Роговин

Специализация органа слуха, связанная главным образом с гипертрофией слухового барабана, реже также ушной раковины, — характернейшая особенность пустынных грызунов (а также некоторых насекомоядных и хищных). Поэтому ей уделяли внимание многие авторы. Физико-механические предпосылки увеличения размеров наружного и отчасти среднего уха считаются надежно установленными (Александер, 1970; Айрапетьянц, Константинов, 1974; Fleischer, 1984), экологические же причины далеки от ясности (например, Legouix et al., 1954; Симкин, 1965; Lay, 1972; Webster, 1962; Webster D., Webster M., 1975; Павлинов, 1980).

Одно из интересных проявлений названной специализации – обратная корреляция относительных размеров наружного и среднего уха. В надсемействе тушканчиковых (Dipodoidea) она некогда считалась хорошо установленной закономерностью, о ней упоминалось как о чем-то само собой разумеющемся (например, Allen,1925; Виноградов,1937). Однако в более поздних работах основное внимание стали уделять только слуховому барабану, его корреляция с наружным ухом специально не исследовалась, так что в сводке Мареса по конвергентной эволюции пустынных грызунов (Mares,1980) о ней нет ни слова.

Задача настоящей работы — исследование соотношения размеров слухового барабана и ушной раковины в различных семействах специализированных пустынных грызунов, входящих в размерную группу "мышевидных". Прежде всего, необходимо выяснить, существует ли действительно определенная регулярность (тренд) в соотношении размеров слухового барабана и ушной раковины. Второй вопрос — каковы возможные биомеханические предпосылки этой закономерности. Наконец, третий вопрос — выяснение связи этого тренда с определенными экологическими характеристиками грызунов — обитателей пустынь.

Исходя из поставленной задачи, мы исследовали представителей разных филогенетических линий, которые осваивали аридные условия независимо друг от друга. Это позволяет заведомо считать сходство между ними по интересующим нас характеристикам результатом параллельной эволюции и надеяться на достаточно высокую общность объясняющей модели. Всего исследован (табл. 1) 41 вид, относящийся к 4 специализированным пустынным семействам (Heteromyidae, Dipodidae, Allactagidae, Gerbillidae) и к специализированному роду Selevinia из сем. Myoxidae. Кроме того, для получения эволюционной "точки отсчета" в выборку включено 2 вида из генерализованных семейств (Sminthidae, Cricetidae). Каждый вид представлен выборкой из 2-10 экз.

Хотя ушная раковина и тем более слуховой барабан являются трехмерными конструкциями, в качестве основной размерной характеристики в обоих случаях мы использовали только линейные промеры. Такое упрощение отчасти оправдано очень широким диапазоном значений соответствующих признаков, отчасти — принятой нами достаточно огрубленной оценкой экологических факторов. Таким образом, в качестве основных морфологических характеристик использованы: 1- длина тела, 2- высота ушной раковины, 3- окципитоназальная длина черепа, 4- наибольшая длина слухового барабана. Первые два признака брали с музейных этикеток, причем по возможности использовали материалы одного сборщика (для большинства палеарктических и части неарктических видов — сборы Г.И.Шенброта, хранящиеся в Зоологическом музее МГУ); два других измеряли штангенциркулем на черепах тех же экземпляров. Для каждого вида вычисляли среднеарифметические значения индексов ушной раковины EL и слухового барабана BL как отношения абсолютных значений этих признаков к длине тела и к длине черепа, соответственно. Кроме того, давали ранговые оценки относительных размеров ушной раковины и слухового барабана (переменные REL и RBL соответственно, см. табл. 1).

Для выяснения экологических факторов, влияющих на соотношение размеров ушной раковины и слухового барабана, во внимание принимали три основных группы характеристик (все оценки переменных давали в баллах, см. табл. 1). Первая группа — особенности "акустической среды" (характера распределения звуковых волн) обитания вида, зависящие от предпочитаемого типа субстрата ST (1- незакрепленные пески, 2- закрепленные пески, 3- плотный грунт, 4- каменистый грунт) и отчасти от использования подземных убежищ BU (1- норы не используются, 2- норы используются только при уходе от преследования, 3- простые норы используются для отдыха и ухода от преследования, 4- живут в колониях с разветвленной системой нор). Вторая группа — тип питания TR, который определяет особенности кормодобывающей активности и специфику использования слухового анализатора при поиске корма (1- зеленоядный, 2- зеленоядно-семеноядный, 3- семеноядный, 4- всеядный, 5- насекомоядный). Третья группа — реакция на преследование, включает две переменных (сюда же частично относится характер использования подземных убежищ): преобладающий тип ухода ES (1- затаивание на месте, 2- укрывание в ближайшей норе, 3- убегание на небольшое расстояние с последующим затаиванием, 4- убегание по открытому пространству) и скорость SM (1- низкая, 2- средняя, 3- высокая).

В качестве источников необходимой информации использованы сводки: Павлинов и др. (1990), Шенброт и др. (1995) Shenbrot et al. (1999), Фокин (1978), а также неопубликованные результаты наблюдений в природе (см. также Роговин, 1999).

Для оценки значимости влияния каждого из факторов на морфологические характеристики использовали дисперсионный анализ (ANOVA): индексы EL, BL вводили в качестве зависимых, прочие показатели — в качестве независимых переменных (факторов). Количественно связь между переменными оценивалась с помощью коэффициента ранговой корреляции R Спирмена (морфологические характеристики вводили в ранговых оценках). Во всех вычислениях использован пакет статистических программ Statistica for Windows (версия 6.0).

Имея в виду последующую эволюционную интерпретацию этого распределения, имеет смысл подчеркнуть следующие его особенности. Виды-генералисты занимают в нем положение у точки перегиба воображаемой гиперболы: у них средней высоты ушная раковина и наименьший слуховой барабан. Горизонтальную часть распределения занимают представители сем. Allactagidae: у них происходит увеличение ушной раковины при почти неизменных размерах слухового барабана. Причем в пределах этого семейства отчасти соблюдается общая закономерность: у видов с увеличенными слуховыми барабанами (Allactodipus bobrinskii, Allactaga bullata) ушная раковина укорочена. Крайняя точка в этой части распределения, расположенная с заметным отрывом, — "аномальный" род Euchoreutes, у которого наибольшая ушная раковина и довольно крупный слуховой барабан. Представители Heteromyidae, Gerbillidae и большинства Dipodidae занимают вертикальную часть распределения. Немногие таксоны последнего семейства (прежде всего Paradipus), а также род Selevinia, занимают "диагональную" часть распределения: по сравнению с "генерали­стами" у них умеренно увеличены оба отдела слухового анализатора.

Исходя из этого, полученное распределение допустимо в некотором приближении трактовать как совокупность двух основных тенденций. Одна из них — увеличение слухового барабана при незначительных (большей частью незакономерных) вариациях размеров ушной раковины. Вторая — увеличение ушной раковины при незначительных вариациях размеров слухового барабана. На этом фоне возможны преобразования частного характера, связанные с некоторым увеличением (в виде исключения — гипертрофии) обоих отделов слухового анализатора.

Связь между экологическими характеристиками в целом выражена слабо (табл. 2): коэффициенты ранговой корреляции R по модулю не превышают 0,45. Наиболее тесно (и достаточно очевидно) скоррелированы между собой переменные ES и SM, связанные с определенной реакцией грызуна на преследование. Убегание по открытому пространству всегда предполагает высокую скорость; напротив, затаивание на месте или укрывание в ближайшем убежище сопряжено с медлительностью. Относительно высокую взаимную корреляцию (с обратным знаком в принятой системе ранговых оценок) обнаруживают также переменные ST и BU: чем тверже субстрат, тем менее развита норовая деятельность. Пищевая специализация (пере­мен­ная TR) с прочими экологическими характеристиками связана мало.

Связь размеров ушной раковины и слухового барабана c экологическими характеристиками такова (табл. 2). Ее общий уровень и характер принципиально одинаковы в обоих случаях. Значения критерия F наибольшие для подвижности (MO), наименьшие для характера использования нор (BU) и субстрата (SB), промежуточные — для трофики (TR) и характера ухода от преследования (ES). Приблизительно то же показывают и коэффициенты корреляции (табл. 2). В данном случае существенно отметить, что размеры уха и барабана в соответствии с общим распределением на рис. 1 обнаруживают противоположный характер связи с большинством экологических переменных. Так, корреляция размеров ушной раковины с подвижностью и способом избегания преследования положительна, размеров слухового барабана — отрицательна.

Анализ распределения размеров наружного и среднего уха вдоль градиентов значимо влияющих факторов показывает следующее (рис. 2). В случае подвижности (рис. 2,а) существует явная закономерность: относительные размеры ушной раковины последовательно возрастают по мере увеличения скорости бега, относительные размеры слухового барабана у скоростных видов в среднем меньше. Сходный тренд существует и в случае способа ухода от преследования (скоррелиро­ванного с предыдущей экологической переменной), но выражен он не столь отчетливо (рис. 2,б). Таким образом, у грызунов, характеризующихся быстрым бегом, который они используют при уходе от преследования, ушная раковина в среднем выше, а слуховой барабан короче, чем у менее подвижных видов. В случае питания (рис. 2,в) о некоторой закономерности можно говорить лишь для размеров ушной раковины: они в среднем больше у видов со всеядным или преимущественно животным питанием. Слуховой барабан явного тренда с особенностями питания не показывает, значимость результатов дисперсионного анализа, очевидно, связана с резкими различиями между всеядными и семеноядными видами: у первых барабаны наименьшие, у вторых — наибольшие среди изученных видов.

При выяснении причин соотносительных изменений размеров ушной раковины и слухового барабана будем исходить из следующих установленных выше фактов. Первое: между двумя этими показателями существует обратная нелинейная зависимость. Второе: ее можно (в некотором грубом приближении) трактовать как "совмещение" двух взаимоисключающих тенденций — увеличение ушной раковины при неизменном слуховом барабане и увеличение слухового барабана при неизменной ушной раковине. Третье: увеличение ушной раковины наиболее тесно (положи­тельно) связано с высокой скоростью ухода от преследования, связь же размеров слухового барабана с экологическими характеристиками в целом выражена слабее, с только что указанной она отрицательная.

Ниже рассмотрены две категории факторов, позволяющих дать причинную интерпретацию установленным соотношениям. Первая группа включает биомеханические предпосылки определенных изменений размеров двух рассматриваемых отделов слухового анализатора, вторая группа — экологические предпосылки этих изменений.
Биомеханическая интерпретация

Наружное и среднее ухо млекопитающих образуют механическую систему, выполняющую две основные функции. Одна из них — выравнивания импедансов воздуха и слухового аппарата для эффективной передачи энергии звуковой волны из воздушной среды на внутреннее ухо (Александер, 1970; Dallos, 1973). Вторая функция — локализация источника звука, в которой орган слуха играет роль локатора.

В пустынных условиях восприятие звукового сигнала имеет определенную специфику по сравнению с более влажным и прохладным климатом: при пониженной влажности и повышенной температуре высокочастотные звуки поглощаются воздушной массой в большей степени, чем низкочастотные, и потому, быстрее затухая, распространяются на меньшее расстояние. Поэтому считается, что в пустынных условиях эффективнее повышать чувствительность органа слуха именно в области более низких частот: это позволяет слышать не только на близком, но и на дальнем расстоянии.

Таким образом, при выяснении биомеханических предпосылок формирования определенного соотношения размеров наружного и среднего уха мы будем принимать во внимание два основных функциональных требования: необходимость увеличения (а) чувствительности и (б) локационных возможностей в низкочастотном звуковом диапазоне.

Наружное ухо выполняет обе функции. Повышение чувствительности базируется на "эффекте фонографа": энергия звуковой волны собирается с большей площади (вход в ушную раковину) и передается на меньшую (барабанная перепонка) (Александер, 1970). Это обуславливает необходимость увеличения ушной раковины: при больших ее размерах колебания барабанной перепонки возбуждаются звуковым сигналом меньшей интенсивности. Локационные возможности наружного уха в первую очередь зависят от подвижности ушных раковин (точнее, от их независимой подвижности) и при прочих равных тем выше, чем больше их размеры (Александер, 1970). При увеличении ушной раковины в первую очередь повышается чувствительность органа слуха именно в низкочастотном диапазоне (Dallos, 1973; Fleischer, 1984). Таким образом, увеличение ушной раковины позволяет соблюсти оба указанных выше условия повышения эффективности функционирования наружного уха в аридных условиях.

Среднее ухо служит проводником звукового сигнала от барабанной перепонки к перепонке овального окна внутреннего уха. Его локационные возможности по сравнению с наружным ухом незначительны, в данном случае ими можно пренебречь. Основным назначением среднего уха можно считать повышение чувствительности за счет выравнивания импедансов между атмосферным воздухом и внутренним ухом. Механическую функцию преимущественно выполняют барабанная перепонка (приемник) и система из трех слуховых косточек (медиатор) (Dallos, 1973; Fleischer, 1984; Moore, 1981). Один из сопособов выравнивание импедансов — изменение соотношения площадей барабанной перепонки и перепонки овального окна. Поскольку размеры последней довольно консервативны, данный путь реализуется за счет увеличения размеров первой (Lay, 1972; Webster D., Webster M., 1975). Второй способ — изменение соотношения плеч в системе слуховых косточек. Оно происходит в основном за счет удлинения рукоятки молоточка и связано с разрастанием барабанной перепонки, которая крепится к рукоятке молоточка (те же авторы). Следовательно, размеры барабанной перепонки можно считать основным лимитирующим фактором в выравнивании импедансов на уровне среднего уха. Как показывают сравнительно-морфологические данные (Lay, 1972; Webster, 1962; Webster D., Webster M., 1975), с размерами барабанной перепонки положительно скоррелированы и размеры слухового барабана. Одним из эффектов увеличения этих размеров является повышение чувствительности именно в области низких частот зза счет смещения собственной резонансной частоты самого барабана (Webster D., Webster M., 1975). Таким образом, увеличение слухового барабана у пустынных грызунов связано с повышением чувствительности (но не локационных возможностей) их среднего уха.

Отдельного обсуждения заслуживают две особенности соотношения функций рассматриваемых отделов органа слуха. С одной стороны, в отношении усиления чувствительности размеры ушной раковины и слухового барабана выступают как "синергисты": увеличение каждой из этих структур ведет к одному и тому же результату. И увеличение наружного уха при неизменном барабане, и увеличение барабана при неизменной ушной раковине вызывает уменьшение потерь энергии звуковой волны при ее передаче от входа в ушную раковину на вход в овальное окно. Но, с другой стороны, способы повышения чувствительности органа слуха — на уровне наружного или среднего отдела — являются в известном смысле антагонистами, поскольку предъявляют противоположные требования к размерам барабанной перепонки. В одном случае задача состоит в том, чтобы сделать эту перепонку как можно меньше (относительно размеров входа в ушную раковину), в другом — необходимо увеличение площади барабанной перепонки (относительно овального окна).

Для полноты анализа целесообразно рассмотреть некоторые другие особенности морфологии наружного и среднего уха, которые также могут влиять на механику восприятия звукового сигнала.

В случае ушной раковины имеет значение ее обволосненность: чем она меньше, тем на более низкие частоты "настроено" ухо (Fleischer, 1984). В связи с этим следует отметить, что у наиболее короткоухих песчанок эта особенность выражена более всего (Павлинов и др., 1990). Значит ли это, что имеет место компенсация недостаточных размеров звукоприемника? Далее, на звуковосприятие влияет форма ушной раковины: "воронкоухость" повышает восприимчивость к высоким частотам (Айрапетьянц, Константинов, 1974). Среди исследованных здесь видов эта особенность более всего свойственна карликовым тушканчикам (роды Salpingotus, Cardiocranius), у которых размеры наружного уха наименьшие, т.е. оно и без того "высокочастотное". Правда, у них размеры слухового барабана наибольшие (т.е. они наиболее "низкочастотные" для данной размерной группы). Значит ли это, что у них усиленная высокочастотность наружного уха развивается как компенсация низкочастотных характеристик среднего уха?

Очевидное влияние на акустические характеристики оказывает масса слуховых косточек. У исследованных видов они тяготеют к двум основным типам — массивному и облегченному (Виноградов, 1937; Lay, 1972; Павлинов, 1980). Косточки первого типа резонируют в более низкочастотном диапазоне по сравнению с облегченными. Они чаще всего сопряжены с небольшими размерами слухового барабана и барабанной перепонки; косточки второго типа чаще обнаруживаются у видов с увеличенной барабанной перепонкой (в том числе за счет развития pars flaccida), даже если сами барабаны невелики (Павлинов, 1980). Значит ли это, что массивность косточек (соответственно, их собственный резонанс) и размеры перепонки (и барабана) взаимно компенсируют друг друга, расширяя диапазон чувствительности среднего уха?

На акустические характеристики среднего уха может влиять развитие дополнительных камер и септ в слуховом барабане, смещающее его резонансные характеристики в сторону высоких частот (Webster, 1962; Симкин, 1965; Климова, 1975; Климова, Черный, 1980). Однако у пустынных грызунов типы строения по крайней мере мастоидного отдела барабана никак не скоррелированы со степенью пневматизации последнего и, возможно, определяются чисто "технологическими" требованиями усиления жесткости его конструкции (Павлинов, 1984, 1988).

Таким образом, мы склонны выделять три основных биомеханических фактора, которые следует в первую очередь принимать во внимание при обсуждении экологических причин соотношения размеров ушной раковины и слухового барабана у специализированных пустынных грызунов. Первый: способность наружного уха к активной локационной работе, что не свойственно среднему уху. Второй: качественная "эквифункциональ­ность" наружного и среднего уха в отношении повышения чувствительности слухового анализатора в целом. Третий: определенная "конфликт­ность" требований к размерам барабанной перепонки — основного приемника звуковой волны — со стороны наружного и среднего уха. Прочие факторы, по-видимому, имеют второстепенное значение, в нашем исследовании ими можно пренебречь.

Взаимодействие этих трех ключевых факторов позволяет дать чисто "механическое" объяснение полученному распределению относительных размеров ушной раковины и слухового барабана (см. рис. 1). Его вертикальная часть соответствует интенсификации работы слухового аппарата на уровне среднего уха, подразумевает увеличение только чувствительности, ведет к разрастанию слухового барабана без изменения ушной раковины. Его горизонтальная часть соответствует интенсификации работы слухового аппарата на уровне наружного уха, подразумевает увеличение и чувствительности, и локационных возможностей, ведет к разрастанию ушной раковины без изменения слухового барабана. Средняя часть воображаемой гиперболы определяется ограничениями, накладываемыми третьим фактором и делающими в общем случае не слишком эффективным одновременное разрастание двух рассматриваемых отделов органа слуха. Поэтому немногие виды, попытавшиеся соединить оба способа повышения эффективности слухового анализатора, не очень продвинулись в этом направлении. И только род Euchoreutes совершил здесь своего рода "прорыв": обеспечение желаемого "эффекта фонографа" при увеличенном слуховом барабане (и барабанной перепонке) достигнуто гипертрофией ушной раковины, в относительном выражении чуть ли не самой крупной среди млекопитающих.
Экологическая интерпретация

Экологические факторы становления и существования разнообразия морфологии органа слуха у пустынных грызунов — это те факторы, благодаря которым реализуются биомеханические предпосылки (разрешения и запреты) отправления биологических функций. При поиске этих факторов мы будем решать задачи двоякого рода. Одни из них, общие, призваны объяснить существование морфологического тренда в "пространстве" экологических факторов. Задачи второго рода, частные, направлены на объяснение положения конкретных видов (групп видов) с определенной экологией в определенной части этого тренда.