Косвенные доказательства существования в жизненном цикле низших беспозвоночных бесполого «спороносящего» поколения

Орром с соавторами изучено разнообразие изоферментов Actinia equina [190]. Благодаря тому, что актинии этого вида вынашивают молодь в гастральной полости, удалось исследовать несколько «гнезд» или «семей», включающих взрослое животное и нескольких его потомков.

Сравнение материнской особи с молодью, а также молодых полипов между собой, показало совпадение у них набора ферментов. Вместе с тем в природной популяции Actinia equina обнаружен полиморфизм по изоферманетам. На основании таких наблюдений исследователи делают вывод о генетической идентичности клеток матери и потомства в одной семье.

Отсутствие комбинативной изменчивости в потомстве показывает, что при его образовании не происходили мейоз. Случайное расхождение при мейозе гомологичных хромосом (отцовских и материнских) обеспечивает разнокачественность гамет, поэтому совершенно равноценными генетически при наличии нормального мейоза могли бы быть только потомки совершенно гомозиготного организма, у которого в каждой паре хромосом хромосома, унаследованная от матери, идентична хромосоме, полученной от отца.

Несмотря на это, невозможно сомневаться в существовании у актиний нормального полового размножения. Описано дробление яиц, приводящее в типичном случае к образованию планктонных личинок планул. Во многих случаях отмечена раздельнополость и гермафродитизм. Многие виды характеризуются большой изменчивостью в окраске и, надо полагать, обладают обычным, генетически пестрым составом популяции. У обсуждаемой нами Actinia equina имеются цветовые расы: красная, бурая, зеленая, причем между популяциями актиний разной окраски существует поток генов.

Все эти факты доказывают, что в жизненном цикле Actinia equina имеется обычное слияние гамет, образовавшихся путем нормального мейоза, но вместе с тем показано и размножение без рекомбинации, следовательно, и без мейоза. Орр и его соавторы, осведомленные о существовании экспериментального соматического эмбриогенеза у Actinia equina и разнообразных форм бесполого размножения, свойственных другим актиниям, высказывают предположение о том, что у этого вида осуществляется неописанное

пока морфологически внутреннее почкование. Их интерпретация вполне удовлетворит биохимиков, но, как мне кажется, встретит недоверие анатомов и систематиков.

Дело в том, что Actinia equina — излюбленный объект для экспериментальных работ и учебной гистологической практики. Она обильна и доступна для сбора по всему побережью Европы и ежегодно служит предметом внимания сотен исследователей и студентов. Анатомия других видов актиний, в том числе и многочисленных живородящих, также довольно полно описана, так как систематика их в большой степени строится на признаках внутреннего строения. Вот почему существование у актиний внутреннего почкования, т.е. отделения многоклеточных зачатков, кажется весьма мало вероятным. Такое явление, конечно, было бы давно обнаружено и описано. Единственный возможный, на мой взгляд, источник изученной Орром молоди это яйца — одноклеточные зачатки, богатые желтком, но генетически идентичные клеткам материнского организма.

Итак, в жизненном цикле Actinia equina наблюдается обычное половое размножение при участи яиц и спермиев, создающее разнообразие потомства, и другой, внешне сходный с развитием яйца процесс, приводящий к строгому воспроизведению в потомстве наследственных признаков материнского организма. В первом случае, при обычном развитии гамет, по-видимому, происходит мейоз. Во втором — мейоза нет, «яйца» играют роль бесполых одноклеточных зачатков и могут быть названы, скорее, спорами.

ГАПЛОИДНАЯ И ДИПЛОИДНАЯ ФАЗЫ В ЖИЗНЕННОМ ЦИКЛЕ ЖИВОТНЫХ

В жизненном цикле животных правильное чередование гапло- и диплофазы описано в немногих случаях. Среди простейших оно было впервые показано в виде чередования гамонта и агамонта у фораминифер. Недавно подобное явление найдено у микроспоридий [83, 84]. У Metazoa единственным примером гаплоидного состояния долгое время оставались самцы перепончатокрылых (пчел и др.). Но здесь эфемерные самцы не составляют фазу жизненного цикла, а (если можно так сказать) только половину ее, поскольку самки остаются диплоидными.

Представление о чередовании гаплоидного и диплоидного состояний в жизненном цикле известковых губок (Calcarea), к сожалению не может быть признано надежно аргументированным. Цитофотометрическими измерениями показано, что у совместно встречающихся в литоральных ваннах асконоитдных и сиконоидных губок (Leucosolenia и Sycon) содержащие ДНК в ядрах соотносится как 1:2. Губки эти часто встречаются на одном камне. Однако с уверенностью утверждать на этом основании, что они представляют собой фазы одного жизненного цикла, нельзя.

Строго доказано наличие в жизненном цикле низших беспозвоночных животных гаплоидной и диплоидной фаз только для Polypodium hydriforme [72]. Поскольку это — единственный и очень аберрантный представитель кишечнополостных (Hydrozoa, Cnidaria), паразитирующий в икре осетровых рыб, сомневаться в том, что Е. В. Райкова детально описала стадии одного жизненного цикла, не приходится. Ею рассмотрен мейоз и цитофотометрически подтверждено развитие из его продуктов многоклеточных гаплоидных зародышей. Слияние гамет и восстановление диплоидности пока не прослежено.

Важное препятствие при рассмотрении жизненного цикла животных представляет господствующее в нашем сознании представление о половом размножении, как об основной, древней и, по-видимому, первичной форме размножения. Между тем, само привычное наименование этого процесса — скорее результат инерции языка и мысли, чем плод глубокого анализа. Классический пример инфузорий (сосуществование и превращение полового и соматического ядра) ясно указывает, что половой процесс по существу не связан с размножением. То же доказывают интенсивно изучаемые в последние годы агамные слияния простейших [77, 78] и парасексуальный процесс, встречающийся у грибов [20].

Связь полового процесса с размножением, вероятно, ограничивается лишь тем, что половой процесс непременно, а размножение преимущественно проходят через одноклеточную фазу. Причем, если для половой реорганизации генома одноклеточная стадия (точнее, наличие одного полового ядра) необходима по сути самого процесса, то для размножения она представляет собой лишь одно из решений, самое экономичное, осуществляемое минимальной частицей тела — клеткой, и обеспечивающее наибольшую плодовитость.

СЛИЯНИЕ ГАМЕТ И РЕДУКЦИОННОЕ ДЕЛЕНИЕ

Мейер [54], мнение которого можно подкрепить более поздними цитатами очень многих его единомышленников, считал происходящее во время мейоза редукционное деление «отдаленным последствием полового процесса». По схеме чередования ядерных фаз, составленной при анализе ботанической литературы М. Е. Лобашевым {1967}, в жизненном цикле грибов, водорослей, высших растений и высших животных возможны следующие соотношения.

а) При зиготической редукции соматические клетки родительских организмов, как и происходящие от них митозом гаметы, имеют гаплоидный набор хромосом; диплоидна только зигота, при первом делении которой восстанавливается гаплоидность (почти весь цикл гаплоиден).

б) При гаметической редукции соматические клетки диплоидны, редукционное деление предшествует формированию гамет (почти весь цикл диплоиден).

в) При соматической редукции спорофит диплоиден, уменьшение числа хромосом происходит при образовании спор, которые дают начало гаплоидному гаметофиту; слияние гамет восстанавливает диплоидность. Цикл разделен на продолжительные дипло- и гаплофазу.

Совершенно ясно, что эта схема четко описывает положение в жизненном цикле двух этапов полового процесса (редукционного деления и слияния гамет), но ничего не говорит о размножении.

Спорическая редукция делит весь цикл на два более или менее продолжительных периода, в течение которых организм существует в различных кариологических состояниях. Эти периоды или фазы жизненного цикла ботаники привычно именуют поколениями спорофита и гаметофита. Оба поколения способны размножаться, но эффективность размножения и генетические его последствия совершенно различны.

Зиготическая редукция исключает размножение в диплоидной фазе, так как редукционное деление не отдалено от слияния гамет, и первое же деление зиготы приводит к гаплоидизации. Гаметическая редукция, напротив, не допускает размножения в гаплофазе, поскольку дифференцированные гаметы (за редким исключениями) не делятся. Следовательно, в обоих последних случаях не получается двух генетически разнокачественных поколений.

Только спорическая редукция, появляющаяся в результате разделения во времени слияния гамет и редукционного деления, создает, гетерофазный жизненный цикл. Кариологические различия создают в свою очередь, предпосылки для возникновения гетероморфности гаплоидного и диплоидного поколений. Однако даже когда эти предпосылки есть, не обязательно появляются яркие различия в строении гаметофита и спорофита. В этом легко убедиться на материале водорослей.

ЕСТЬ ЛИ СПОРОНОШЕНИЕ У ЖИВОТНЫХ?

Вернемся к обыкновенной европейской конской актинии, о которой мы знаем довольно много — почти все, что необходимо, чтобы охарактеризовать ее жизненный цикл.

1. Actinia equina имеет нормальный половой процесс, обеспечивающий рекомбинацию наследственных признаков. Следовательно, мейоз у нее не нарушен.

2. Наличие в популяциях гетерозиготных особей (доказано электрофорезом изоферментов в опытах Орра с соавторами и другими наблюдениями) свидетельствуют о том, что, по крайней мере, часть особей диплоидна.

3. Бесполое размножение этих особей, проходящее через одноклеточную стадию (яйцо, богатое желтком, но генетически идентичное соматической клетке материнской особи), не приводит к рекомбинации признаков. Следовательно, при образовании таких яиц-спор нет редукционного деления.

4. Из-за отсутствия при бесполом размножении редукционного деления актиний в течение всего жизненного цикла остаются диплоидными. Гаплоидны только гаметы.

Таким образом, в жизненном цикле Actinia equina мы имеем дело с гаметической редукцией, свойственной вообще большинству животных. Простейшим, наиболее привычным истолкованием размножения без рекомбинации был бы митотический партеногенез, хорошо изученный на материале насекомых. Подобные партеногенезу явления апомиксиса очень широко распространены среди цветковых растений и сводятся к нарушению мейоза или замене ядра яйцеклетки другим ядром зародышевого мешка или окружающих тканей. Здесь важно подчеркнуть, что партеногенез и апомиксис всегда обсуждаются как вторичный (облигатный или факультативный) отказ от полового размножения, лишь изредка прерываемый нормальным оплодотворением [15]. В случае с конской актинией отказа от полового размножения нет, но нет также необходимости в регулярном слиянии гамет, восстанавливающем диплоидность, поскольку размножение диплоидными яйцами, строго говоря, могло бы продолжаться неограниченно долго.

Итак, диплоидность размножающихся половым и бесполым путем актиний не позволяет отличить кариологически эти два поколения и безоговорочно назвать бесполый процесс спороношением или партеногенезом¹.

Проще дело обстоит с известковыми губками, у которых мы имеем основание предполагать наличие гаплоидного и диплоидного поколений. В этом случае речь идет уже о спорической редукции, разделяющей эти поколения, и о четком кариологическом критерии, позволяющем их отличить.

Впервые для многоклеточных животных существование гетерофазного чередования поколений было доказано Е. В. Райковой [72]. Цитофотометрическими измерениями относительной плоидности ядер было продемонстрировано, что в жизненном цикле паразитического гидроида Polypodium hydriforme имеется гаплоидная многоклеточная стадия. Обнаружение мейоза, предшествующего появлению гаплоидных спор, не оставляет сомнения в том, что в данном случае происходит спорическая редукция, свойственная, например, мхам и папоротникам. И, хотя слияния гамет не наблюдалось, не приходится сомневаться, что диплоидизация здесь, как во всех известных нам жизненных циклах, происходит на одноклеточной стадии и, скорее всего, половым путем.

ЛИТЕРАТУРА

[Ссылки, извлеченные из единой библиографии к сборнику.]

Грант В., 1984. [Англ. изд. — Grant V., 1971, 1981.] Видообразование у растений. Москва: изд-во «Мир», 528 с. 

Дубинин Н. П. , 1976 (Изд. 2-е). Общая генетика. Москва: Наука, 590 с.

Лобашев М. Е., 1963 (1967, изд. 2-е). Генетика. Ленинград, изд-во ЛГУ, 478 с. (751 с. )

Мейер К. И., 1937. Размножение растений. Москва: Сельхозгиз, 284.

Райкова Е. В., 1986. Цитологическое исследование внутриклеточного паразита ооцитов осетровых рыб Polypodium hydriforme (Coelenterata) и вызываемых им нарушений оогенеза. — Автореф. докт. дис. Ленинград, издание ЦИН АН СССР, 38 с.

Серавин Л. Н. и Гудков А. В., 1982. Новый парасексуальный процесс у саркодовых — паракопуляция. — В сб.: Современные проблемы протозоологии. Вильнюс, с. 327.

Серавин Л. Н. и Гудков А. В., 1984. Основные типы и формы агамных слияний у простейших. — Цитология, т. 26, с. 123–131.

Успенская А. В., 1982. Новые данные о жизненном цикле и биологии миксоспоридий (Protozoa). — Докл. АН СССР, т. 262, с. 503–507.

Успенская А. В., 1983. Особенности жизненного цикла миксоспоридий. Ленинград: депон. ВИНИТИ, 21 с.

Orr J., Thorpe J. P. and Carter M. A., 1982. Biochemical genetical confirmation of the asexual reproduction of brooded offspring in the sea anemone Actinia equina. — Mar. Ecol. Prog. Ser., v. 7, p. 227–229.